1 (12) июля 1754 года епископом Сильвестром (Кулябкой) был заложен деревянный пятиглавый храм. Образцом для строительства храма была церковь в имении духовника императрицы Елизаветы Петровны протоиерея Феодора Дубянского Керстово. В церкви находились золочёные серебряные сосуды, подаренные императрицей, а также покровцы, вышитые ею.
После наводнения архитектору В. П. Стасову было предложено разработать проект нового каменного храма. При этом, образцом должна была оставаться старая деревянная церковь. Строительство осуществлялось на личные средства императора Николая I и казённые деньги. Стоимость возведения собора составила 3 миллиона рублей.
В соборе 15 (27) февраля 1867 года состоялось венчание Ф. М. Достоевского с А. Г. Сниткиной, а 6 (18) ноября 1894 года — отпевание А. Г. Рубинштейна.