В 1810 году площадь перед Верхним базаром представляла собой пустырь, за обустройство которого взялся губернатор А. Д. Панчулидзев и первым делом построил маленький деревянный театр. В спектаклях играли крепостные актёры, само здание было плохо обустроенным, сохранились в частности сведения о слабой освещённости, которую давала люстра на сальных свечах, с которых к тому же в ходе спектаклей обильно капало на зрителей. Изначально драматический, к 1890 году театр начал давать и оперные спектакли уже в новом здании.
В советские годы театр постепенно перешёл на исключительно оперные и балетные постановки. В 1928 году окончательно сформировалась труппа, а пять лет спустя театр получил статус областного и имя Н. Г. Чернышевского. В 1962 году здание было практически полностью перестроено по проекту архитекторов Т. Г. Ботяновского, Л. И. Ячина и О. А. Гера. В 1978 году театр приобрёл статус государственного академического.
Театр также является местом проведения Собиновского фестиваля (с 1986 года), различных городских и областных мероприятий. Главным дирижёром с 1975 года и художественным руководителем с 1991 года является народный артист России Юрий Леонидович Кочнев.