Место, на котором стоит храм, издревле было занято церковными постройками. Так, в 1390 году в этой местности значился Никольский на Болоте монастырь.
В 1650-е годы государев садовник Аверкий Кириллов начал возведение усадьбы на месте упразднённого Никольского монастыря. В 1657 году по его заказу был построен каменный храм Святой Троицы с приделом во имя Николая Чудотворца. В архитектурном отношении этот храм принадлежит к новому типу московского храма середины XVII века. Он был построен как бесстолпный четверик с колокольней и трапезной. Храм богато оформлен, «изукрашен» — к северной трапезной примыкает крыльцо со столпами-«кубышками» и арками, украшенными «гирьками». Богато декорированы фасады, наличники окон, колонки и фриз. С запада был размещён спуск в нижнее помещение храма, где находилась семейная усыпальница Кирилловых. В 1694 году был освящён построенный вдовой Якова Аверкиевича Ириной придел во имя Казанской иконы Божией Матери. Также Ирина Симеоновна передала церкви двухэтажные палаты на набережной для размещения в них дьякона и богадельни. Над палатами была выстроена колокольня. Кроме того был заказан большой 200-пудовый колокол, изготовленный мастером Иваном Моториным и пожертвованы ещё пять колоколов, массой от 115 пудов до 1 пуда 35 ¼ фунтов.
Храм горел во время пожара 1812 года, после него был восстановлен и освящён заново. В 1853—1854 годах у западной стены трапезной храма была построена новая колокольня по проекту архитектора Н. Дмитриева.
В 1925 году в палатах Аверкия Кириллова разместились Центральные государственные реставрационные мастерские, а в 1930 году храм был закрыт. В 1958 году в храме был размещён НИИ музееведения. С 1992 года в конференц-зале, расположенном в храме, каждую неделю служились молебны Николаю Чудотворцу. Сейчас храм возвращён Русской православной церкви, при нём работают воскресная школа и библиотека.